2017, Vol. 36文章信息
- 林祥龙, 孙在金, 马瑾, 赵龙, 秦晓鹏, 赵淑婷, 杨侨, 侯红
- LIN Xiang-long, SUN Zai-jin, MA Jin, ZHAO Long, QIN Xiao-peng, ZHAO Shu-ting, YANG Qiao, HOU Hong
- 不同形态锑对土壤白符跳 (Folsomia candida) 的毒性差异
- Toxicity differences of different forms of antimony to soil-dwelling springtail (Folsomia candida)
- 农业环境科学学报, 2017, 36(4): 657-664
- Journal of Agro-Environment Science, 2017, 36(4): 657-664
- http://dx.doi.org/10.11654/jaes.2016-1490
文章历史
- 收稿日期: 2016-11-23
2. 云南农业大学资源与环境学院, 昆明 650100;
3. 中国地质大学 (北京) 土地科学技术学院, 北京 100083
2. College of Resources and Environment, Yunnan Agricultural University, Kunming 650100, China;
3. College of Land Science and Technology, China University of Geosciences, Beijing 100083, China
锑 (Sb) 是与As同主族的一种类金属元素, 存在于一百多种矿物中[1]。由于含Sb产品 (阻燃剂、刹车片、子弹壳等) 在生产生活中的广泛应用和矿山开采、金属冶炼、废物焚烧等人类活动的排放, 土壤Sb污染问题已越来越严重[2-3], 特别是在中国南方一些地区。佘玮等[4]调查发现, 湖南冷水江Sb矿区9个土壤采样点的Sb含量超过全国土壤背景值 (平均含量为1.34 mg·kg-1) 的40~11 503倍。Sb是生物非必需元素, 环境中高含量的Sb会对生物产生毒性和致癌性[5]。作为一种全球性污染物, 欧盟 (EU) 和美国环保署 (USEPA) 将Sb及其化合物列为优先控制的污染物[6], 世界卫生组织 (WHO) 建议的土壤Sb最高允许浓度为35 mg·kg-1[7]。与As、Cr等元素一样, Sb及其化合物的环境化学行为、毒性大小取决于Sb的氧化形态及其结合体[8]。研究表明有机Sb的毒性一般较无机Sb毒性小, 不同价态的无机Sb的毒性大小顺序为Sb (单质) > SbⅢ > SbⅤ, SbⅢ的毒性大约是SbⅤ的10倍[9-10]。因此在评估Sb的毒性效应时既要考虑总量也需考虑其形态。随着人们对Sb毒性及其环境风险越来越关注, 国内外已开展了较多有关不同形态Sb对植物[5,11-13]、微生物[14-15]毒性的研究, 而针对不同形态Sb对土壤跳虫毒性效应的研究较少。
跳虫是广泛分布于土壤中的无脊椎动物, 在土壤生态系统中扮演重要角色[16], 其中白符跳 (Folsomia candida) 由于具有生长周期短、繁殖快、操作简便、评价指标多 (死亡率、繁殖率和生长率等) 等优势, 在生态毒理实验中应用最为广泛且技术最为成熟, 被国际标准化组织 (ISO) 规定为评价化学品生态毒性的模式生物[16]。国内开展土壤跳虫生态毒性的研究较晚, 主要集中在Cu、Hg等重金属以及农药、阻燃剂等有机物方面[17-21]。目前一般利用滤纸接触法、土壤和食物暴露法进行跳虫毒理实验, 其中滤纸接触法虽然反映的只是简化的土壤溶液中化学品对跳虫的急性毒性, 并不能完全反映真实的土壤环境对其毒性的影响, 但该方法简单快捷, 可用于跳虫潜在毒性的早期评估[19]; 食物暴露实验可以消除土壤性质等复杂因素对化学品毒性的影响, 尽可能针对化学品本身毒性[21]。
本研究以跳虫为受试生物, 参照ISO标准方法指南[22-23]和其他文献[19-21], 开展滤纸接触试验、土壤和食物暴露试验, 研究两种形态的锑 (SbⅢ和SbⅤ) 对跳虫的急性、慢性毒性效应及差异, 以积累和完善Sb的基础毒性数据, 为Sb的生态风险评估提供更全面的依据。
1 材料与方法 1.1 供试材料主要试剂:酒石酸锑钾 (C8H4K2O12Sb2·3H2O, SbⅢ) 和焦锑酸钾[KSb (OH)6, SbⅤ], 来自天津精科精细化工研究所, 固体颗粒, 纯度均大于95%。
供试土壤:试验所用的未被Sb污染的潮土采自中国环境科学研究院表层土 (0~20 cm)。使用前在室内自然条件下风干, 剔除植物根系及石块后过2 mm筛, 测定土壤理化性质 (表 1)。具体测定方法为:pH采用电极法; 有机质 (OM) 采用重铬酸钾氧化法[24]; 阳离子交换量 (CEC) 采用非缓冲硫脲银法[25]; 土壤质地采用激光粒度仪; 土壤铁锰铝和Sb总量采用湿式消解法 (HF-HClO4-HNO3) 前处理, 然后分别用ICP-OES和ICP-MS测定[26]。
供试跳虫:孤雌生殖的跳虫 (Folsomia candida) 由中国科学院南京土壤所提供, 参照ISO 11267的方法, 饲养在培养皿 (90 mm×13 mm) 中, 培养皿底部铺有约0.5 cm厚的培养基 (活性炭与熟石膏质量比为1：9, 加去离子水搅拌均匀, 待其凝固成形后放置3 d待用)。采用干酵母作为跳虫的食物, 使用人工气候箱控制饲养条件, 其中温度为 (20±1) ℃, 光照与黑暗比为16 h：8 h (光照强度为400~800 lx), 空气湿度为75%。每3 d打开盖子补足空气, 必要时为每个培养基适当补充相同量的去离子水和食物, 及时清除培养基表面发霉的食物残渣和死亡的跳虫尸体, 保持培养基表面清洁湿润, 每两个月更换一次培养基。
为降低跳虫虫龄和个体大小差异对试验的影响, 试验前需进行跳虫同龄化培养。将培养皿中150~200只成虫移入新制培养皿, 加入少量干酵母 (约5 mg), 在人工气候箱中培养 (培养条件与前面所述饲养条件相同), 待跳虫在培养基表面产卵并孵化出幼虫后, 移走成虫, 3 d后将幼虫转移到新培养皿中培养, 继续培养7~9 d后可用于正式试验。
1.2 实验方法 1.2.1 外源Sb的添加与测定滤纸试验所用Sb水溶液配制方法:分别称取一定量的酒石酸锑钾和焦锑酸钾固体颗粒溶于20 mL去离子水中, 参考Krogh等[27]的方法, 配成SbⅢ和SbⅤ的水溶液, 浓度均为0、80、160、320、640 mg·L-1。
土壤中外源SbⅢ以酒石酸锑钾水溶液的方式进行添加。由于焦锑酸钾溶解度较低, 参照ISO 11267指南, 对既不溶于水也不溶于有机溶剂的化学品, 将其粉末直接拌入石英砂中, 添加去离子水后与土壤充分搅拌均匀。土壤Sb浓度设置如表 2所示。于温室中对添加Sb的土壤进行1周的老化, 在此期间通过添加去离子水保持土壤水分为最大可持水量的50%~55%。老化结束后风干过2 mm筛, 称取2 g土壤样品置于50 mL塑料离心管中, 加入20 mL去离子水, 在25 ℃、60 r·min-1振荡2 h后, 于4000 r·min-1离心10 min, 上清液经0.45 μm的醋酸纤维滤膜过滤, 用ICP-MS测定滤液中Sb浓度[28]。
食物中外源SbⅢ添加方法:称取一定量的酒石酸锑钾溶于20 mL去离子水中, 配成不同浓度的溶液, 然后与一定量的干酵母混合均匀, 配成含SbⅢ的酵母溶液。SbⅤ添加方法:将焦锑酸钾直接拌入石英砂中, 加20 mL去离子水后与酵母充分搅拌均匀。上述染毒的酵母置于-20 ℃冰箱内保存待用。食物中Sb浓度与土壤慢性试验中Sb浓度相同。
1.2.2 滤纸接触试验在培养皿中铺垫中性定性滤纸, 用移液枪吸取不同浓度的Sb水溶液使其刚好浸透滤纸, 每隔24 h加入微量去离子水维持滤纸湿度。各培养皿中放入10只同步化的跳虫, 每个浓度3个重复, 放入人工气候箱培养, 分别于3 d和7 d后记录跳虫死亡数。
1.2.3 食物暴露试验用移液枪移取150 μL含SbⅢ或SbⅤ的酵母溶液加到培养皿中的小盖玻片上, 放入10只10~12 d虫龄的跳虫, 每浓度设4个重复, 盖上盖子后放入人工气候箱中培养28 d, 培养条件同跳虫饲养条件。每周开盖通气3次, 并补充少量去离子水。培养结束后, 用水浮法 (活的跳虫会浮在水面上) 对成虫和繁殖的幼虫进行计数。
1.2.4 土壤暴露试验急性逃避试验:用塑料隔板将圆柱形玻璃杯 (直径6 cm, 高11 cm) 分隔为两部分, 分别加入30 g老化后湿润的SbⅢ或SbⅤ污染的土壤和清洁对照土壤后, 将隔板取出, 在玻璃杯的中心位置加入20只10~12 d虫龄的跳虫, 每浓度设4个重复, 盖上玻璃杯盖子, 在人工气候箱中培养, 培养条件同跳虫饲养条件。培养48 h后取出玻璃杯, 加入隔板, 将两部分土壤分别取出, 用水浮法对两种土样中的跳虫进行计数。逃避率计算公式如下[29]:
式中:x为逃避率; nc为对照土壤中跳虫数量; N为加入土壤中的跳虫总数。
急性存活试验:称取30 g老化1周且含水量为最大可持水量50%~55%的SbⅢ或SbⅤ污染的土样于有机玻璃杯, 加入10只10~12 d虫龄的跳虫, 每浓度设4个重复, 加盖后放在人工气候箱中培养7 d, 培养过程中不添加酵母, 其他培养条件同跳虫饲养条件。培养结束后, 用水浮法对存活的跳虫进行计数。
慢性毒性试验:称取30 g老化1周且含水量为最大可持水量50%~55%的SbⅢ或SbⅤ污染土样于有机玻璃杯, 加入10只10~12 d虫龄的跳虫, 实验组处理设4个重复, 对照组为6个重复, 加入5 mg干酵母, 盖上盖子后放在人工气候箱中培养28 d, 培养条件同跳虫饲养条件。一周开盖通气3次, 并补充少量去离子水和干酵母, 培养结束后, 用水浮法对存活的成虫和繁殖的幼虫进行计数。
1.3 数据处理采用Excel、SPSS软件对试验数据进行处理和显著性差异分析, 采用Origin软件绘图。用Logistic非线性回归方程拟合土壤中Sb浓度和Sb对跳虫的毒性效应并计算毒性阈值:
式中:Y为试验组中跳虫存活、繁殖和逃避反应; c为对照组中跳虫反应; lgC为浓度的对数值; x为半数致死浓度 (LC50) 或半数效应浓度 (EC50); b为标准参数。
2 结果与分析 2.1 水溶液中两种形态Sb对跳虫的毒性差异如图 1所示, 跳虫在不同浓度SbⅤ水溶液浸透的滤纸上暴露3 d和7 d后均无死亡现象, 但在SbⅢ水溶液浸透的滤纸上, 随着暴露时间和暴露浓度的增加, 跳虫存活数量明显减少, 暴露时间、暴露浓度与跳虫死亡率显著相关 (P < 0.05)。求得水溶液中SbⅢ影响跳虫存活的3 d和7 d的LC50分别为325 mg·L-1 (258~393 mg·L-1) 和244 mg·L-1 (192~296 mg·L-1), 括号中数值范围表示95%置信区间, 下同。
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| 图 1 跳虫在SbⅢ和SbⅤ水溶液浸透的滤纸上分别暴露3 d和7 d后的存活数 Figure 1 Survival numbers of F. candida exposed to filter paper saturated by Sb solutions for 3 d and 7 d *表示跟对照相比具有显著差异；#表示Sb浓度相同时，SbⅢ毒性显著大于SbⅤ毒性（P < 0.05）。下同 * indicates significant differences from control; # indicates significant toxicity differences from SbⅤ (P < 0.05). The same below |
如图 2所示, 逃避试验过程中跳虫在不同浓度Sb处理的土壤中没有死亡和失踪的个体, 符合ISO规定的要求 (即跳虫死亡或失踪率小于10%)。总体而言, 在所设置的浓度范围内, 随着SbⅢ和SbⅤ浓度的增加, 跳虫的逃避率均逐渐提高, 在最大浓度400 mg·kg-1时, 跳虫对SbⅢ和SbⅤ的最高逃避率分别达到93%和78%。但与对照组相比, SbⅢ浓度为50 mg·kg-1时跳虫逃避率便显著提高, 而SbⅤ浓度达到200 mg·kg-1后对逃避率才有明显影响 (P < 0.05)。Sb浓度相同时, 跳虫始终对SbⅢ表现出更显著的逃避行为 (P < 0.05)。计算SbⅢ和SbⅤ影响跳虫逃避行为的EC50分别为132 mg·kg-1 (91~174 mg·kg-1) 和344 mg·kg-1 (292~396 mg·kg-1), 对比EC50值可以发现跳虫对SbⅢ的敏感性更大。
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| 图 2 跳虫在添加Sb的土壤中暴露48 h后的逃避行为 Figure 2 The avoidance behavior of F. candida exposed to Sb-spiked soils for 48 h |
7 d的急性存活实验结束后, 对照组土壤中跳虫死亡率小于20%, 保证了实验的有效性。如图 3所示, 跳虫存活数量随着SbⅢ浓度提高而减少, 表现出明显的剂量-效应关系。与对照组相比, 浓度达到1600 mg·kg-1后跳虫存活率开始显著降低 (P < 0.05), 在最高浓度4800 mg·kg-1时死亡率达到100%。而随着土壤中SbⅤ的浓度不断增加, 跳虫存活数与对照土中相比均没有明显差异, 即使最高浓度达到19200 mg·kg-1, 依然对跳虫存活无显著性影响。经计算, 急性试验中SbⅢ对跳虫的LC50为2105 mg·kg-1 (1792~2418 mg·kg-1), SbⅤ对跳虫的LC50大于19200 mg·kg-1, 即在所设置的浓度范围内, SbⅤ对跳虫没有急性毒性。
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| 图 3 跳虫在添加Sb的土壤中暴露7 d后的存活数 Figure 3 Survival numbers of F. candida exposed to Sb-spiked soils for 7 d |
28 d的暴露结束后对照组土壤中成虫存活率高于80%, 幼虫数量均高于100只, 符合ISO关于试验有效性的标准[23]。如图 4所示, 成虫数量没有随SbⅤ浓度的增加而明显减少, 仅在最高浓度9600 mg·kg-1时有部分成虫死亡。虽然随着SbⅤ浓度的增加跳虫的繁殖受到一定抑制, 但SbⅤ浓度达到4800 mg·kg-1后才与对照组有显著性差异 (P < 0.05), 在最高浓度9600 mg·kg-1时, 幼虫数量仅为对照组的43%。
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| 图 4 跳虫在添加Sb的土壤中暴露28 d后的存活数和繁殖数 Figure 4 Survival numbers of adult and juveniles of F. candida exposed to Sb-spiked soils for 28 d |
跳虫成虫和幼虫数量与土壤SbⅢ浓度间均表现出明显的剂量-效应关系, 并且繁殖的幼虫数随着成虫存活数的减少而降低。SbⅢ浓度达到400 mg·kg-1时, 成虫存活数量与对照组相比开始出现显著差异 (P < 0.05), 在最高浓度1600 mg·kg-1时跳虫存活率仅为10%。跳虫的繁殖在SbⅢ浓度达到200 mg·kg-1时便受到明显抑制, SbⅢ浓度为800 mg·kg-1时跳虫繁殖受到严重抑制, 幼虫数量仅为对照组的5%, 最高浓度条件下, 已没有跳虫被繁殖出来。
经计算, 土壤慢性试验中SbⅢ对跳虫死亡的LC50为703 mg·kg-1 (612~795 mg·kg-1), SbⅤ对跳虫死亡的LC50大于9600 mg·kg-1, 对跳虫繁殖的EC50分别为307 mg·kg-1 (265~349 mg·kg-1) 和8501 mg·kg-1 (7985~9017 mg·kg-1)。可知与跳虫的死亡相比, 其繁殖更容易受Sb的毒性影响, 土壤SbⅢ对跳虫繁殖的毒性约是SbⅤ的27倍。
2.4 食物中两种形态Sb对跳虫的慢性毒性差异如图 5所示, 不同浓度SbⅢ和SbⅤ处理下跳虫均无明显死亡, 成活率达到90%以上, 但实验中发现随着食物中Sb浓度增加, 成虫体长变短, 而且产卵和卵孵化的时间出现延迟, 在SbⅢ处理条件下这种情况更加明显。与土壤暴露的情况类似, 幼虫数量随食物中Sb浓度的增加而减少, 且与SbⅢ浓度之间有着更明显的剂量-效应关系。经计算, 食物中SbⅢ和SbⅤ对跳虫繁殖的EC50分别为433 mg·kg-1 (376~491 mg·kg-1) 和8798 mg·kg-1 (8245~9351 mg·kg-1)。由毒性阈值可知, 食物中SbⅢ对跳虫繁殖的毒性约是SbⅤ的20倍。
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| 图 5 跳虫在添加Sb的食物中暴露28 d后的存活数和繁殖数 Figure 5 Survival numbers of adult and juveniles of F. candida exposed to Sb-spiked foods for 28 d |
重金属在环境中的生物可利用性和毒性主要取决于它们在环境中的存在形态[30]。Sb不同于Cu、Cd、Zn、Ni等重金属, 其毒性因氧化形态的不同而异。本研究从不同暴露方式和暴露时间表征了两种形态的Sb对跳虫的毒性效应及差异, 结果表明, SbⅢ的毒性远大于SbⅤ。虽然Kuperman等[31]向土壤外源添加的SbⅢ化合物——硫酸锑不同于酒石酸锑钾, 但求得的对跳虫繁殖的EC50 (169 mg·kg-1) 也远小于本研究中SbⅤ对跳虫繁殖的EC50 (8501 mg·kg-1)。作为与As同一主族的元素, Sb与As有着很多相似的生化性质, 研究发现AsIII的毒性大于AsV, 且毒性差异达60倍[32]。有关Sb对跳虫毒性的研究十分有限, 但从有关Sb对植物生态受体的研究中发现Sb的毒性与其形态差异有关[11-13,33-34]。He等[12]发现SbⅢ及SbⅤ对水稻 (Oryza sativa L.) 种子萌发、根系的生长及产量都能产生影响, 若以产量下降10%作为水稻受害的"临界点", 则土壤中SbⅤ的临界浓度约为300 mg·kg-1, 而SbⅢ的临界浓度为150 mg·kg-1。研究认为, 不同形态Sb的毒性差异一方面是由于不同形态Sb本身生物可利用性及毒性不同[11-13,33-34], 另一方面生物体对不同形态Sb吸收、积累、转化和排泄机制的不同也是造成其毒性差异的原因[35-36]。
研究显示, 相比于SbⅤ, SbⅢ更容易被土壤所吸附[8,11]。Cai[37]等和Zhang等[38]发现环江土对SbⅢ的吸附量是SbⅤ的3.2倍, 本研究发现总Sb浓度相同时, 添加SbⅤ的土壤中水提态Sb浓度更高 (图 6)。跳虫除了经口摄入重金属外还通过接触土壤溶液中的重金属而导致暴露[39], 如Liu等[40]发现土壤溶液中Ni浓度与跳虫的毒性效应间有着显著相关性, 因此跳虫在添加SbⅤ的土壤中会暴露更多的Sb, 使土壤SbⅢ对跳虫毒性效应反而更加明显, 这进一步说明SbⅢ的毒性更大。
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| 图 6 土壤中水提态Sb浓度 Figure 6 The water-extracted antimony concentrations in tested soil |
本研究发现在试验设置的浓度范围内, SbⅤ对跳虫没有急性致死毒性, 但影响跳虫逃避生理行为, 说明跳虫死亡率的灵敏度要远低于逃避行为的。Ponge等[41]研究也发现某些污染物虽然对跳虫的毒性不大, 却能引起其逃避行为, 原因是跳虫能灵敏地感知环境中的毒物胁迫并逃离至更适宜生存的地方[42]。因此急性逃避试验可用来灵敏地评估Sb对跳虫的生态毒性, 而急性存活试验一般作为逃避试验和慢性试验的预试验, 有利于更好地确定后续试验的浓度范围。Sb对跳虫的毒性效应通过慢性毒性试验用成虫存活数量和繁殖的幼虫数量两个指标评价, 更符合实际情况, 由毒性阈值可知, 跳虫繁殖对Sb的敏感性高于成虫死亡的敏感性。这可能与跳虫遇到胁迫时往往会通过放弃生殖繁衍来优先适应环境, 维持自身存活的生理特征有关[43]。
跳虫的死亡和繁殖仅对相当高浓度的SbⅤ产生毒性响应, 但本研究发现随着浓度增加跳虫成虫和幼虫的体长相对变短。先前也有研究表明, 成虫体长往往先于繁殖数对污染物产生响应, 而且幼虫体长对污染物敏感程度又显著高于成虫体长。这可能是由于污染物通过限制成虫体长增长进而影响其繁殖, 幼虫的表面积与体积之比值高于成虫, 比成虫接触到更多污染物, 并且幼虫新生成的体表蜡质较成虫更薄, 更易受污染物侵袭[44]。
本研究仅评价了不同无机形态Sb的毒性效应, 事实上, Sb在土壤微生物群落的作用下发生着甲基化现象, 并且有研究认为SbⅢ比SbⅤ更容易发生甲基化[45]。这意味着Sb由毒性较大的无机形态转化为毒性较小的有机形态, 因此还需进一步研究Sb的有机形态特别是甲基化锑对跳虫的毒性。
4 结论(1) 在设置的浓度范围内, SbⅤ不会直接造成跳虫明显死亡, 但会对跳虫的生理行为和繁殖产生一定毒性影响, 而SbⅢ对跳虫存活和繁殖均有着较大毒性, 并且其毒性远大于SbⅤ。因此在评估Sb的毒性效应时既要考虑总量大小也需考虑形态差异。
(2) 由锑毒性阈值可知本研究中跳虫三种评价终点对锑的敏感性由高到低分别为逃避率、死亡率、繁殖数。
(3) 鉴于SbⅤ较小的毒性, 在后续研究中选用跳虫为受试生物时, 有必要选取敏感性更高的指标 (成虫和幼虫体长) 评价其生态毒性。
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