2020, Vol. 39
2. 中南林业科技大学环境科学与工程学院, 长沙 410004;
3. 中国林业科学研究院荒漠化研究所, 北京 100091
2. College of Environmental Science and Engineering, Central South University of Forestry and Technology, Changsha 410004, China;
3. Institute of Desertification Studies, Chinese Academy of Forestry, Beijing 100091, China
阿特拉津（Atrazine，ATZ）广泛应用于农田、果园和草地，并已成为水体检出频率最高的除草剂之一[1]。我国长江流域、黄河流域、太湖流域和松花江流域等重点流域地表水中ATZ的样点检出率为100%[2]，其中长江流域重庆段部分样点生态风险处于中等水平[3]。ATZ在环境中具有移动性和持久性，一项全国性的调查在地下水和自来水中亦检测到ATZ或其降解产物[4]。因此，ATZ污染对生态环境和人体健康潜在的影响和危害受到广泛关注，研究ATZ污染水体的治理技术十分必要。
目前，植物修复是治理水体ATZ污染的主要技术手段之一[5]。研究表明，水生植物金钱蒲（Acorus gramineus）和美人蕉（Canna hybrida）能有效去除水中的ATZ，历时14 d ATZ浓度降低32%~51%[6]。柳枝稷（Panicum vergatum）和须芒草（Andropogon gerardii）能吸收培养液中近40%的ATZ，其中绝大部分（>86%）可被转运至茎叶，具备修复植物的优良特性[7]。植物对ATZ的去除率与植物的生物量、根冠比存在明显的正相关关系[8]，微生物的协同作用也是植物发挥修复效能的重要基础[9]。研究证实，微生物和植物酶的根际降解/矿化作用以及植株体内降解是去除ATZ污染的主要机制，其贡献大于植物的富集作用[10]。由于ATZ的植物毒性具有显著的剂量效应，其残留量也是影响微生物菌属相对丰度的主要环境因子[11]，所以ATZ浓度势必影响植物生长，进而影响污染修复效果。现有研究对ATZ浓度与植物修复效果的关系报道较少，对植物修复系统中植物和微生物的作用多数也只进行了定性描述，无法准确分析修复植物对污染物的去除潜力及其重要性。但这些信息对修复植物的筛选评价至关重要。
黄菖蒲（Iris pseudacorus）是多年生草本挺水植物，对ATZ具有较强的耐受性，具有作为修复植物的潜力[12]。本试验以黄菖蒲为修复植物，研究了不同ATZ浓度条件下植物的修复效率和ATZ在植物体内的运移分布特征，并定量分析植物和微生物在水培系统中对污染物的去除贡献，为ATZ污染水体治理选择修复植物提供依据。
1 材料与方法 1.1 试验植物试验所用植物材料黄菖蒲为温室营养钵培育。挑选长势一致的幼苗（4~6叶期）进行移栽，移栽前清洗幼苗根部泥土，置于10%Hoagland营养液中培养1周适应水培环境，将预培养后的幼苗（株高：42.2±2.5 cm，每株鲜质量：4.7±1.2 g）移入塑料培养桶（直径15 cm，高25 cm）中进行试验。每个培养桶放1 000 mL 10%Hoagland营养液，并移入3株幼苗。营养液母液含：0.51 g·L-1 KNO3、0.82 g·L-1 Ca（NO3）2、0.49 g·L-1 MgSO4·7H2O、0.136 g·L-1 KH2PO4、2.86 mg·L-1 H3BO3、0.08 mg·L-1 CuSO4·5H2O、0.22 mg·L-1 ZnSO4·7H2O、1.81 mg·L-1 MnCl2·4H2O、0.09 mg·L-1 H2MoO4·H2O、20 mg·L-1 Fe-EDTA。营养液用超纯水配制和稀释。
1.2 供试仪器和试剂供试仪器包括Xevo TQD高效液相色谱－质谱仪（Waters，美国）、RE100-Pro旋转蒸发仪（北京瑞成伟业仪器设备有限公司），试验所用ATZ为380 g · L-1ATZ悬浮剂（山东滨农科技有限公司生产）。ATZ标准品（1 000 μg·L-1甲醇溶液）购于百灵威公司，丙酮、石油醚为分析纯级，甲醇和甲酸均为色谱纯级，试验用水均为超纯水（18.2 MΩ·cm）。
1.3 试验设计ATZ浓度高达32 mg·L-1时黄菖蒲仍可存活，最低可观察效应浓度为2 mg·L-1 [12]，据此按倍数法设置0.5、1、2、4 mg·L-1共4个浓度。每个浓度处理分别进行如下设计：
（1）无植物不抑菌处理：不种植物，培养液中添加ATZ。
（2）无植物抑菌对照：不种植物，培养液中添加ATZ，并加入氨苄青霉素，使其在培养液中的浓度为10 mg·L-（1该剂量能有效抑制细菌生长而对植物生长无明显影响）[13]。为保证抑菌效果，氨苄青霉素每周添加1次（抑菌处理用作在试验结束时确定植物、微生物和其他因素对ATZ消解的贡献）。
（3）有植物不抑菌处理：种植物，培养液中添加ATZ。
（4）有植物抑菌处理：种植物，培养液中添加ATZ，并加入氨苄青霉素（浓度及添加方法同上）。
每个处理共设33个培养桶（水样采集11次，每次3个重复），其他条件一致。所有处理均置于日光温室培养，培养期间温室内温度为21~35 ℃，光强约为自然光强的60%。试验期间，每日向桶里添加10%Hoagland培养液至水位标志线，以补充蒸发掉的水分和消耗掉的养分。
1.4 指标测定在试验进行的前7 d每日采集水样，随后分别在14、21、28 d和35 d采集水样。采集水样时，在每个处理的33个培养容器中随机选择3个（3次重复），将培养液补足至1 000 mL（初始体积），充分摇匀后用聚乙烯瓶取200 mL。为避免连续水样采集对试验的影响，取过水样的3次重复不再进行后续取样观察。植株全株样品分别于7、14、21、28 d和35 d采集，用蒸馏水清洗干净后分成茎叶和根系两部分，分别测定其ATZ含量。水样和植物样中ATZ提取参照董静[14]的方法，通过丙酮水混合液进行提取，再由C-18固相萃取小柱净化，具体操作步骤为：分别取植物的地上部分和地下部分各1 g，于匀浆机中研磨；将匀浆后的植物样品，用15 mL丙酮与水混合液（V:V=3:1）振荡提取30 min，4 000 g离心10 min，取上清提取液，将沉淀重复提取2次，合并提取液；将提取液40 ℃旋转蒸发去除丙酮，收集剩余水相；将水相用20、15、5 mL石油醚萃取3次，收集有机相，旋转蒸发至干；用0.5 mL色谱纯甲醇和10 mL超纯水溶解旋蒸残留，将溶解液通过预活化的C-18固相萃取小柱，弃流出液；用2 mL色谱甲醇洗脱，抽干，收集洗脱液，经0.22 μm滤膜过滤后待测。
ATZ测定采用高效液相色谱－质谱联用（HPLCMS/MS）分析[15]。液相色谱配UV检测器，采用C18- UPLC色谱柱（5 μm，4.6×250 mm），流动相A为甲醇，流动相B为0.1%的甲酸水溶液，流速0.6 mL·min-1，进样量为10 μL，柱温28 ℃，色谱分离的条件为：0~6 min，95%B；6~20 min，10%B；20~25 min，10%B；25~ 25.1 min，95%B；25.1~30 min，95%B。质谱条件：电喷雾电离（ESI+）离子源，离子源温度设为350 ℃，源电压设为3.5 kV，脱溶剂温度：350 ℃。定性离子对为m/z=216.2/104.0，定量离子对为m/z=216.2/174.1，碰撞电压为26 V和16 V，碰撞能量为28 eV和17 eV。
1.5 统计分析和计算公式使用SPSS 22.0统计分析软件进行方差分析，不同ATZ浓度处理间差异显著性检验采用新复极差法（Duncan′s法），抑菌和不抑菌间、根系和茎叶间差异显著性检验采用t检验法；并用该软件中的最优尺度回归分析定量评价各影响因素对植物和微生物去除贡献的重要性。采用Origin 9.2绘图和拟合方程，图中误差线表示标准差。ATZ消解速率常数和半衰期借助一级动力学反应方程来计算：
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式中：Ct为ATZ残留浓度，mg·L-1；C0为ATZ初始浓度，mg·L-1；t为时间，d；K为消解速率常数。
2 结果与讨论 2.1 植物水培系统中ATZ的消解率历时35 d ATZ（38%悬浮剂中有效成分，下同）的消解率，无论是否抑菌，有植物处理均显著高于无植物处理；无论有无植物，不抑菌处理均显著高于抑菌处理（表 1）。就同一初始浓度而言，无植物+抑菌处理的消解率最低，有植物+不抑菌处理的消解率最高，二者差异显著。ATZ的消解率随初始浓度的增加而降低，浓度间差异显著。培养液中ATZ残留浓度随时间延长而下降。ATZ的半衰期随初始浓度的增加而加长，而且浓度间差异显著（表 1）。各处理培养液中ATZ残留浓度与时间的关系，均符合一级动力学反应方程（表 2）。植物和微生物存在的条件下，ATZ的半衰期显著缩短，仅为无植物抑菌对照的1/3~1/2。已有研究发现修复植物黑麦草（Lolium perenne）明显促进土壤中ATZ残留的降解，历时19 d去除率由未种植物处理的40%提高至61%[16]；水浮莲（Pistia strtiotes）和凤眼莲（Eichhornia crassipes）能加快水中异恶草酮的消解，去除率达90%以上[17]。这些研究结果表明植物可加速除草剂的消解，缩短其在环境中的滞留时间。
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表 1 各处理ATZ第35 d时的消解率 Table 1 Dissipation rates of atrazine in culture solution at 35th day |
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表 2 ATZ在不同处理水体中的一级消解动力学方程 Table 2 The first order kinetic equation of atrazine in different treatments |
植物、微生物和ATZ初始浓度等因素均影响ATZ的消解率，为进一步定量分析各因素对ATZ消解率的重要性，以ATZ消解率为因变量，以植物、微生物（无序分类变量）和ATZ浓度为自变量，进行最优尺度回归分析。由回归方程的决定系数（R2）、显著性水平（P值）可以看出，ATZ消解率与这些因素的最优尺度回归分析是有意义的（表 3）。植物、微生物和ATZ初始浓度均是ATZ消解率的显著影响因素（P < 0.001），其中ATZ初始浓度的影响最大（标准回归系数为-0.700，重要性为0.543），其次为微生物，最后是植物。由此可见，植物修复系统中，ATZ污染负荷对去除率的重要性超过微生物和植物，成为影响植物修复效率的首要因素。实践中，植物修复技术措施的采用需在准确分析污染物浓度的基础上进行。
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表 3 ATZ消解与各因素的回归分析 Table 3 The contribution of related factors to ATZ dissipation based on optimal scaling regression analysis |
ATZ在植物修复系统中的消解速率常数随其初始浓度的升高而降低；有植物+不抑菌、有植物+抑菌、无植物+不抑菌和无植物+抑菌4个处理间差异显著，有植物+不抑菌处理高于其他3个处理，无植物+抑菌处理低于其他3个处理（图 1）。就同一处理而言，ATZ的消解速率常数随初始浓度的升高而下降，而且不同初始浓度的消解速率常数相互间差异显著。
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不同小写字母表示同一初始浓度ATZ不同处理下差异显著（P<0.05），不同大写字母表示同一处理不同初始浓度ATZ差异显著（P<0.05） Different lowercase letters mean significant differences among different treatments with same atrazine concentration(P<0.05), different uppercase letters mean significant differences among different atrazine concentrations in the same treatment(P<0.05) 图 1 不同条件下ATZ的消解速率常数 Figure 1 The dissipation kinetics constant of atrazine in water during the experimental period |
ATZ总消解速率常数（K）是微生物、植物、水解和光解等因素综合作用的消解速率常数之和，各因素对ATZ消解的贡献率可采用各自的K值与总K值之比得到。本试验条件下，植物对ATZ消解的贡献率不抑菌条件下为34%~49%，显著高于抑菌条件下的贡献率（17%~38%）（图 2）。不抑菌条件下，植物对ATZ消解的贡献率随初始浓度的增加呈现先升后降的趋势，1 mg·L-1处理显著高于其他浓度处理。抑菌条件下，植物对ATZ消解贡献率的变化趋势与不抑菌条件下的相似。微生物对ATZ消解贡献率的无植物时为28%~41%，显著低于有植物时（41%~49%）；有植物时微生物的贡献受ATZ浓度影响较小，而无植物时高浓度处理的贡献率显著低于低浓度处理（图 2）。最优尺度回归分析结果表明，ATZ初始浓度对植物的贡献率影响不显著，但显著影响微生物的贡献率；植物和微生物均对对方的贡献率有显著影响，且重要性均超过ATZ初始浓度（表 3）。Qu等[18]利用穗状狐尾藻修复湖泊底泥ATZ污染，发现植物能够改变修复系统的微生物群落结构，促进ATZ降解细菌醋酸杆菌（Acetobacter）和狭义梭菌（Clostridium-sensu-stricto）生长。反过来，微生物可减轻ATZ在生长和生理方面对修复植物的胁迫和损伤[19]。ATZ初始浓度为1 mg·L-1时，植物的贡献率显著高于微生物的；而其他3个初始浓度处理，微生物的贡献率均显著高于植物的。这表明微生物在植物修复过程中发挥着更为重要的作用。本研究采用添加氨苄青霉素的方法抑菌，并不能达到完全抑制细菌生长的理想效果，微生物的降解贡献有可能被低估。其他因素对ATZ消解的贡献率为11%~ 20%，0.5 mg·L-1显著高于其他浓度处理（图 2）。这表明植物修复系统中其他因素在ATZ浓度较低时贡献较大。
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同小写字母表示同一处理对不同初始浓度ATZ消解的贡献率差异显著（P<0.05）；*和**分别表示抑菌和不抑菌条件下植物的贡献率在0.05和0.01水平上差异显著，或表示有植物和无植物条件下微生物的贡献率在0.05和0.01水平上差异显著；★表示同一植物修复系统中微生物与植物的贡献率差异显著（P<0.05） Different lowercase letters mean significant differences among different atrazine concentrations in the same treatment(P<0.05);* and ** represent significant difference between treatments of with and without ampicillin(or with and without plants)at the levels of 0.05 and 0.01, respectively; ★ represents significant difference between the microorganism and plant(P<0.05) 图 2 植物修复系统中不同因素对ATZ消解的贡献率 Figure 2 The relative contribution of various factors to atrazine dissipation in water |
黄菖蒲在含有ATZ的培养液中培养，7、14、21、28 d和35 d时植物茎叶和根系均可检测到ATZ（图3）。这表明黄菖蒲根系吸收累积ATZ后，能够向茎叶运输。而且茎叶中ATZ含量普遍与根系中的无显著差异。就农药而言，疏水性是影响其在植物体内向上运输的关键因素[20]。ATZ具有中等疏水性（lgKow＝ 2.6）。研究表明，具有中等疏水性（1< lgKow< 4）的化合物更容易被植物根部吸收并向上转运，而高疏水性化合物（lgKow>4）则更可能持留于根部[21]。进一步研究表明，ATZ是通过共质体途径被植物根部吸收，然后转运至茎叶[22]。就植物而言，吸收有毒有害物质后尽快从根系转移至茎叶，是对该物质耐受的主要响应机制之一。黄菖蒲茎叶和根系ATZ含量随培养时间的延长呈现先升高后降低的趋势，峰值出现的时间各浓度处理均为14 d时，显著高于7、28 d和35 d时的含量（图 3）。ATZ含量后期持续降低，表明其在植物体内发生降解。将累积于体内的有毒物质降解为低毒或无毒的物质，不仅是植物耐受性的体现，而且是植物修复潜力的反映，更是理想修复植物应具有的特性。由此推断，黄菖蒲具有修复ATZ污染的潜力。在水体异噁草松污染的植物修复研究中，Alencar等[17]发现大薸（Pistia stratiotes）不仅具有较高的污染去除能力，而且植物组织中并无该除草剂累积，这样就避免了植物衰败对水体造成二次污染。所以，ATZ污染理想修复植物的筛选，应对累积于植物体内的ATZ的归趋进行深入研究，进一步明确其降解产物的种类及其毒性效应。
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不同大写字母表示同一时间不同初始浓度处理差异显著（P<0.05），不同小写字母表示同一初始浓度不同时间差异显著（P<0.05）；*和**分别表示茎叶和根系ATZ含量在0.05和0.01水平上差异显著；◆和◆◆分别表示抑菌与不抑菌处理茎叶（或根系）ATZ含量在0.05和0.01水平上差异显著 ifferent uppercase letters mean significant differences among initial atrazine concentrations during the same treatment period(P<0.05);different lowercase letters mean significant differences among different treatment periods for the same initial atrazine concentration(P<0.05);* and ** represent significant difference between root and shoot at the levels of 0.05 and 0.01, respectively; ◆ and ◆◆ represent significant difference between treatments with and without ampicillin at the levels of 0.05 and 0.01, respectively 图 3 黄菖蒲体内ATZ含量 Figure 3 Atrazine in roots and shoots of I. pseudacorus |
黄菖蒲茎叶和根系ATZ含量随初始浓度的升高而增加（图 3），二者呈显著线性关系（图 4）；4 mg·L-1处理显著高于其他浓度处理，2 mg·L-1处理显著高于0.5 mg·L-1和1 mg·L-1处理（图 3）。污染物初始浓度与修复植物累积量之间的正相关关系，在农药[23]和其他有机物[24]中均有发现。这意味着污染负荷一定程度上增加，会提高修复植物对污染物的累积量。但Dosnon-Olette等[23]证实，农药的植物毒性与其浓度呈正相关关系。因此，污染物初始浓度过高，会对修复植物产生毒害作用，植物生长受到抑制甚至死亡，导致吸收、转运和降解污染物的能力下降。
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图 4 不同培养时间黄菖蒲ATZ累积量与培养液ATZ初始浓度的相关性 Figure 4 Correlation between atrazine contents in plant and initial atrazine concentrations during different treatment period |
黄菖蒲体内ATZ含量多数浓度处理无显著差异，但0.5 mg·L-1和1 mg·L-1处理28 d时根系ATZ含量前者显著高于后者；2 mg·L-1处理根系和茎叶累积峰值时（14 d）不抑菌处理均显著高于抑菌处理（图 3A）；而4 mg·L-1处理，黄菖蒲根系ATZ含量在7、14 d和21 d时不抑菌处理却显著低于抑菌处理（图 3B）。有研究证实，当ATZ暴露浓度不高于2 mg·L-1时，黄菖蒲无明显药害症状[12]。而随着ATZ浓度升高，加之微生物的协同作用减弱，黄菖蒲生长受到抑制，ATZ由根系向茎叶的转移量及在根系内的降解量减少，导致抑菌处理根系含量较高。
本研究ATZ使用的是制剂产品，制剂产品中含有的助剂等其他成分可能会对试验产生影响，这须在后续相关研究中予以考虑。
3 结论（1）ATZ浓度≤4 mg·L-1时，历时35 d植物修复系统中ATZ的消解率≥90%；ATZ初始浓度、植物和微生物均显著影响ATZ的消解率，其中ATZ初始浓度影响的重要性居首要地位。
（2）植物修复系统中，植物对ATZ消解的贡献率为34%~49%；ATZ初始浓度对植物的贡献无显著影响，但显著影响微生物的贡献。微生物对植物的贡献具有显著的促进作用。
（3）黄菖蒲根系能够吸收ATZ并将之转运至茎叶，且转运能力较强，茎叶含量可与根系相当。植物体内ATZ含量与ATZ初始浓度存在显著正相关性。ATZ可在植物体内（根系和茎叶）发生降解。
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