喀斯特地貌在世界各地的可溶性岩石地区的总面积约5.1亿km²，占地球陆地总面积的10%^[1]，而我国西南地区有着世界上最大的喀斯特连片分布区，面积达55万km²，为中国四大生态环境脆弱区之一^[2]。不合理的人为活动，使茂兰自然保护区内部分地区生态严重退化乃至丧失，地表呈现出类似于荒漠化景观的演变过程或结果，这对于生物多样性、生态环境演化以及可持续发展等产生了极其明显的影响^[3-5]。目前关于喀斯特地区生态系统恢复与治理等的问题受到了国内外学者们的高度关注。

土壤动物作为喀斯特生态系统中较为重要的分解者，在凋落物分解、土壤有机质形成、土壤结构改善以及植物演替影响中都扮演着十分重要的角色^[6-8]。另外土壤动物物种丰富，数量较多，对于外界环境反应较为敏感，其中土壤微节肢动物在生态系统中的功能尤为突出^[9]，常被作为表征环境变化的重要因子，为土壤的健康状况提供指示作用^[10-11]。土壤微节肢动物是地下生态系统中的重要组成部分，在地下生态系统中所占比重较大，它们积极参与凋落物等有机物质的分解，促进其中碳（C）、氮（N）等营养元素的矿化，对于地下生态系统中的物质循环与能量流动具有重要意义^[12]。根据取食偏好将土壤微节肢动物归纳为食细菌螨、隐气门亚目螨、杂食性非隐气门亚目螨、食线虫螨、捕食性螨、杂食性弹尾目以及捕食性弹尾目7种营养功能群，从而使研究方向更具有针对性，也使得土壤微节肢动物在土壤食物网内的物质循环与能量流动更加清晰^[13]。

近年来，随着学者们对土壤微节肢动物的深入研究，各种小生境对土壤微节肢动物的影响受到了较多的关注。如余广彬等^[14]研究了热带森林不同演替阶段对土壤节肢动物群落结构特征的影响，李晓晶等^[15]研究了缙云山森林演替对土壤节肢动物群落组成与结构的影响，杨大星等^[16]研究了喀斯特地区马尾松人工林火烧迹地不同恢复阶段对中小型土壤节肢动物多样性的影响。虽然对不同生境、不同演替阶段下土壤微节肢动物的组成和结构特征有一定的研究，但是对于退化喀斯特地区生态恢复下的不同演替阶段对土壤微节肢动物影响的研究还鲜有报道。本研究在贵州茂兰喀斯特地区选择了4个地类（草地、灌木丛、灌木林、原森林）来表征退化喀斯特生态恢复进程的初期阶段、中期阶段、过渡阶段、晚期阶段，分析不同恢复阶段下土壤微节肢动物的营养功能群结构与多样性特征，旨在了解退化喀斯特地区生态恢复对土壤微节肢动物的影响及其作用机制，从土壤微节肢动物的角度，为退化喀斯特地区土壤微节肢动物的保护和生态系统的恢复提供一定的数据支持和理论支撑。

1 材料与方法 1.1 研究区概况

研究区位于贵州省南部荔波县茂兰国家自然保护区内（107°52′ 10″ ~108°05′ 40″ E，25°09′ 20″ ~25° 20′ 50″ N）。该区为典型的喀斯特峰丛地貌，其海拔为430~1 078.6 m，平均海拔在800 m左右，年平均气温18.3 ℃，年均降水量为1 320.5 mm，集中分布在4— 10月，相对湿度80%，属于中亚热带湿润季风气候。保护区内成土母岩主要以白云岩、石灰岩等碳酸岩石为主，土壤浅薄不连续，岩石裸露率高达80%。

经过实地调查研究，在研究区选取草地（Grassland）、灌木丛（Bushes）、灌木林（Shrubbery）和原森林（Forest）作为研究样地。

草地：早期阶段草地样地，位于茂兰自然保护区核心区边缘，周边无高大植物遮挡，地上无厚重凋落物，地表植物群落主要为阳性、耐旱的草本层，如求米草（Oplismenus undulatifolius）、金丝草（Pogonatherum crinitum）、三毛草（Trisetum bifidum）等。

灌木丛：中期阶段低矮灌木丛样地，位置与草地相邻，研究样地面积>1 hm²，群落高度约2~5 m，盖度为60% 左右，分为2层（灌木和草本），地表植物主要是腊莲绣球（Hydrangea strigosa）、青篱柴（Tirpitzia sinensis）、野牡丹（Melastoma candidum）等。

灌木林：过渡期阶段的灌木林样地，位置与灌木丛相邻，研究样地面积>1 hm²，群落高度约15~20 m，盖度为80%左右，分为3层（乔木、灌木和草本），地表植物主要是算盘子（Glochidion puberum）、轮叶木姜子（Litsea verticillata Hance）、巴东荚蒾（Viburnum henryi Hemsl）、樟叶槭（Acer cinnamomifolium）、皱叶海桐（Pittosporum crispulum）等。

原森林：晚期阶段郁闭度较高的原森林样地，选取当地典型的中亚热带常绿落叶阔叶混交林，研究样地面积>1 hm²，森林面积大且连续，群落高度约40 m左右，盖度为95% 左右，分为4层（乔木两层、灌木层和草本层），主要是树冠较大的青冈栎（Cyclobalanopsis glauca）、革叶铁榄（Sinosideroxylon wightianum）等和喜阴湿的柳叶蕨（Cyrtogonellum fraxinellum）、翠云草（Selaginellauncinata）、楼梯草（Elatostema stewardii）等，藤本及附生植物丰富。

1.2 试验设计与方法

选取贵州茂兰喀斯特原始森林典型峰丛地貌为主要研究区域，于2019年4月，在控制海拔、坡向等基本环境条件一致的前提下，采用空间代替时间的方法，选择草地、低矮灌木丛、灌木林、郁闭度较高的原森林4种同一空间下的样地来表征时间上退化喀斯特生态恢复的演替进程。分别在4种样地内设置3个50 cm×50 cm的随机重复样方，样方间距30~50 m，在每个重复样方内采用S型多点混合取样法采取表层原状土壤样品（50 cm×50 cm×5 cm）。4种样地共12个采样点（4种类型样地×3个重复样区）。

微节肢动物：利用环刀法，采用直径5 cm、高5 cm的环刀进行采样。将环刀带回实验室利用改良后的Tullgren漏斗法分离，然后根据《中国亚热带土壤动物》 ^[17]、《中国土壤动物》 ^[18]、《应用蜱螨学》 ^[19]等参考书对其进行鉴定至目或科，之后按照节肢动物的取食偏好分为食细菌螨、隐气门亚目螨、杂食性非隐气门亚目螨、食线虫螨、捕食性螨、杂食性弹尾目以及捕食性弹尾目，并以营养功能群为基础对不同样地土壤动物的特征进行研究。

土壤性状：参考《土壤农化分析》 ^[20]进行测定。采用烘干法测土壤湿度（WC），采用重铬酸钾容量法- 外加热法测土壤有机质含量（SOM），使用PHS-3B酸度计测土壤pH值，采用KMnO₄氧化法测易氧化有机碳（ROC），采用2 mol·L^-1 KCl溶液浸提法测铵态氮（NH₄⁺-N）、硝态氮（NO₃^--N），温度用土壤温湿度计直接野外测量。

1.3 数据处理与分析

将所有样点的微节肢动物筛选鉴定之后再进行分析，根据以下公式计算土壤微节肢动物营养功能群落多样性和相似性指标^[21]。

（1）Density-Group密度-类群指数

式中：g是群落i的实有类群数；G为总类群数；D_i为群落i的个体数；C_i为群落i在总群落中的呈现次数；D_max为群落i在总群落中呈现个数的最大值；C为总群落数。

（2）Shannon-Wiener多样性指数

式中：P_i为N_i/N；N_i是群落i的个体数；N是群落中所有类群的总个体数。

（3）Simpson优势度指数

式中：P_i为N_i/N；N_i为群落i的个体数；N为群落中所有类群的总个体数。

（4）Pielou均匀度指数

式中：H为Shannon-Wiener多样性指数；S为总类群数。

（5）Margalef丰富度指数

式中：S为总类群数；N为群落中所有类群的总个体数。

（6）Sørenson相似性指数

式中：j为两个群落中共有的类群数；a是样点A的类群数；b是样地B的类群数。0＜S₁＜0.25，极为不相似；0.25＜S₁＜0.5，中等不相似；0.5＜S₁＜0.75，中等相似；0.75＜S₁＜1，极为相似。

（7）Whittaker相似性指数

式中：a_i是类群i的个体数在群落A中所占的比例；b_i是类群i的个体数在群落B中所占的比例。

数据统计分析在R和SPSS 19.0软件下处理，利用最小显著差异法（LSD）检验土壤性状以及多样性指数在不同演替阶段下的差异情况，用Pearson相关性分析研究土壤性状及土壤微节肢动物的结构与多样性特征的关系。

2 结果与分析 2.1 土壤性状

土壤性状分析结果见表 1，SOM、ROC、WC的变化较为显著，土壤温度、pH、NO₃^--N在不同演替过程中的变化不显著。土壤温度灌木丛样地最高，原森林样地最低，整体呈现为灌木丛>灌木林>草地>原森林。灌木林样地的pH值最大（7.34），草地的pH值最小（6.90），pH值的整体变化较小，均表现为中性。SOM、WC、ROC含量随着演替进行向原森林阶段逐渐增加，原森林的SOM最高，并且在演替进程中其变化极为显著。这可能是因为随着演替的进行地表覆盖植被多样性、丰富性增加，土壤表层凋落物的多样性、厚度增加^[22]。而NH₄⁺-N和NO₃^--N的含量在原森林、灌木丛处较高，灌木林、草地处较低，整体表现为原森林>灌木丛>草地>灌木林。土壤性状间相关性如表 2所示，WC与SOM的相关性极显著，NH₄⁺-N与SOM和WC的相关性显著，ROC与SOM、WC、NH₄⁺-N的相关性极显著。在喀斯特原始复杂环境综合因素影响下，由于土壤性状的差异使土壤微节肢动物在不同生境条件下存在差异；另外植被类型的差异也是影响土壤节肢动物群落特征的主要因素^[23]。

2.2 不同演替阶段土壤微节肢动物营养功能群落分析 2.2.1 营养功能群落结构特征

不同演替阶段土壤微节肢动物营养功能群落结构见表 3，4个研究样地共获得121只土壤动物，其中弹尾目18只，蜱螨目103只。弹尾目占总个体数的14.88%，主要存在于灌木林样地和原森林样地中；蜱螨目在所有样地中均有存在，其数量占总个体数的85.12%，远大于弹尾目。根据取食偏好将土壤微节肢动物划分为7个营养功能群：食细菌螨、隐气门亚目螨、杂食性非隐气门亚目螨、食线虫螨、捕食性螨、杂食性弹尾目以及捕食性弹尾目。捕食性螨、隐气门螨占总个体数比例较大，捕食性弹尾目、食细菌螨、食线虫螨、食真菌弹尾目、杂食性非隐气门螨所占总个体数均在10% 以下，其中杂食性非隐气门螨仅占总个体数的0.82%。草地样地中有隐气门螨和捕食性螨，分别占该样地的70.73% 和29.63%。灌木丛样地中有食线虫螨、隐气门螨、食细菌螨、捕食性螨分别占该样地总数目的9.52%、9.52%、33.33%、47.62%，其中捕食性螨所占比例最高，食细菌螨次之。灌木林样地中无杂食性非隐气门螨，且捕食性螨所占的比例最高，为54.29%。原森林样地中包含所有功能群，其中捕食性螨所占比例最高为39.47%，食真菌弹尾目和隐气门螨次之，均为13.16%，杂食性非隐气门螨和食细菌螨所占比例最低均为2.63%。以上分析表明，隐气门亚目螨和捕食性螨在不同的样地中所占比重较大，即在演替的不同阶段和不同生境下其均为优势功能群。

2.2.2 营养功能群落多样性

不同演替阶段土壤微节肢动物群落多样性指数见表 4，可知土壤微节肢动物功能群落的各项指数在演替过程中均无显著差异。Density-Group指数可以很好地描述动物群落的发展过程，其数值越大表示群落内各个类群间干扰性越小，彼此之间独立。灌木林和原森林的Density-Group指数分别为0.12和0.11，而草地则低至0.02，但均无显著差异。Shannon-Wiener指数排序：原森林>灌木丛>灌木林>草地，其中原森林的Shannon-Wiener为1.19。原森林的Margalef指数最大（1.33），而草地最小（0.5）。草地的Simpson指数最高为0.63，Simpson指数排序：草地>灌木林>灌木丛>原森林。原森林、灌木林、灌木丛的Pielou指数分别为0.48、0.47、0.47，而草地的Pielou指数较低为0.28。表明土壤微节肢动物营养功能群的多样性随着演替的进行有所增加。

2.2.3 营养功能群落相似性

通过Whittaker指数（W）和Sørenson指数（S）来表征不同演替过程下土壤微节肢动物群落之间的功能群组成及各功能群相对数量组成的相似度。若两功能群之间的指数越低，则相似度越小。由表 5可知，就功能群的相对数量而言，原森林和灌木林的相似度最高（W=0.85），灌木丛和草地的相似度最低（W= 0.39），其他样地之间相似度无较大变化，相似度系数在0.50~0.70之间分布较为均匀。从各功能群的组成来看，原森林和灌木林的相似度最大（S=0.92），两不同样地的功能群组成极为相似，灌木林和灌木丛次之（S=0.80），两不同样地的功能群组成也是极为相似，原森林和草地相似度最低（S=0.44），两不同样地的功能群组成为中等不相似，其他不同样地的功能群之间的相似系数在0.50~0.75之间，为中等相似。

2.3 不同演替阶段土壤微节肢动物营养功能群落与土壤性状的关系 2.3.1 营养功能群落结构与土壤性状的关系

通过土壤微节肢动物的个体数、物种数以及生物量来表征不同演替阶段土壤微节肢动物群落的结构。由表 6可知，土壤微节肢动物的物种数与SOM、WC呈显著正相关关系，与NH₄⁺-N、ROC呈极显著正相关；土壤微节肢动物的生物量与NH₄⁺-N、ROC呈显著正相关关系；其他无显著相关性。表明在土壤性状中，NH₄⁺-N、ROC对于土壤微节肢动物的结构影响较大。

2.3.2 营养功能群落多样性与土壤性状的关系

利用Density-Group指数、Shannon-Wiener指数、Simpson指数、Pielou指数和Margalef指数来表征土壤微节肢动物群落多样性，以此来探讨不同演替进程土壤微节肢动物群落的变化情况。由表 7可知，土壤微节肢动物Density-Group指数与NH₄⁺-N和ROC易氧化碳呈显著正相关；Shannon指数与WC呈显著正相关，与NH₄⁺-N和ROC存在极显著相关关系；Simpson指数与温度、NH₄⁺-N、ROC存在显著负相关关系；Margalef指数与WC、ROC存在显著相关性，与NH₄⁺-N存在极显著正相关关系；其他相关性均不显著。分析表明，NH₄⁺-N和ROC对土壤微节肢动物营养功能群落多样性指数（除Pielou指数）的影响较大。

3 讨论 3.1 不同恢复阶段对土壤微节肢动物功能群落多样性的影响

退化喀斯特生态恢复的不同演替阶段会对土壤微节肢动物营养功能群落多样性产生影响，演替的进行提高了土壤微节肢动物营养功能群的丰富度、均匀度、多样性，降低了其优势度，使得土壤微节肢动物功能群落的分布更加平均，优势群落不突出，这与赵哈林等^[24]研究结果相似。土壤微节肢动物营养功能群落的Density-Group指数、Shannon-Wiener指数、Margalef指数等对退化喀斯特生态环境不同的恢复阶段具有一定的指示作用^[25]。在本研究中，土壤微节肢动物类群的Margalef指数的大小表现为原森林>灌木林>灌木丛>草地，这可能与地表凋落物的厚度和地表植物的盖度有关^[8]。根据我们的野外调查，草地样地、灌木丛样地、灌木林样地、原森林样地的地表凋落物覆盖和地上植被盖度均逐渐增加，避免了阳光的直射并为地表微节肢动物提供了生活空间。而Simpson指数恰好相反，草地样地最高，原森林样地最低，Density-Group指数在灌木林和原森林恢复阶段相差较小，甚至有减小的趋势，这可能是因为土壤微节肢动物的密度和类群数目在灌木林处达到了较为稳定的状态或最大值状态^[26]。退化喀斯特生态环境的不同恢复阶段对各功能群的组成以及相对数量会产生一定的差异性影响^[27]，这有助于了解土壤微节肢动物对不同恢复阶段的响应，可为如何利用土壤微节肢动物功能群落来指示退化喀斯特生态环境的恢复阶段提供数据参考^[28-29]。

Sørensen指数表征群落物种的相似性，Whittaker指数表征群落间种群组成的相似性，原森林与灌木丛、草地之间的土壤微节肢动物群落相似性较低，灌木林与草地之间和灌木丛与草地之间的土壤微节肢动物群落的相似性均较低，而原森林与灌木林、灌木林与灌木丛、灌木丛与草地在演替过程相邻的两个阶段群落的相似性较高。说明随着演替阶段的进行，土壤微节肢动物营养功能群落的变化是具有一定连续性的。

3.2 不同恢复阶段对土壤微节肢动物功能群落组成和功能结构的影响

随着退化喀斯特环境的生态恢复，群落结构更加复杂和稳定，所形成的土壤环境可以适应和容纳更多种类的螨类和弹尾目，使得土壤微节肢动物营养功能群数量和种类更加丰富和多样化^[30-31]。草地样地土壤微节肢动物营养功能群落中隐气门亚目螨所占密度比重较大，而捕食性螨所占密度比重较小。原森林样地土壤微节肢动物营养功能群落中捕食性螨所占密度比重较大，隐气门亚目螨和食真菌弹尾目次之，其他营养功能群均存在，这表明随着恢复的进行营养功能群种类的丰富性增加，结构趋于复杂化，说明演替的进行为土壤微节肢动物提供了更加适宜的生存环境^[32-33]，如地表凋落物的增加、地表植被树冠对阳光的遮挡等。隐气门亚目螨和捕食性螨在退化喀斯特生态环境的恢复过程中均存在，并且在恢复过程中所占比例变化相似（除草地样地），这可能是因为两者的生存环境具有一定的联系或者这两种功能群落对外界环境的适应能力较强。而捕食性螨在不同地类中的比重趋于最大，隐气门亚目螨次之，但在草地中隐气门亚目螨所占比重最大，捕食性螨次之，这可能是因为隐气门亚目螨的生存阈值更高，对WC等环境因素容忍度更高^[34]。因而隐气门亚目螨和捕食性螨或可用来表征退化喀斯特生态恢复过程中土壤环境的差异性，为人为干扰促进退化生态环境的恢复提供一定的依据^[35-36]，在今后的研究中值得关注。

3.3 不同恢复阶段对土壤微节肢动物群落影响的成因分析

土壤微节肢动物群落的多样性与结构是受多种环境因子综合作用的结果，外界环境条件的变化对于土壤微节肢动物具有影响性和选择性^[37]。在受人为干扰较小的喀斯特自然保护区内，退化喀斯特生态恢复过程不同阶段土壤温度、pH值、NO₃^--N的差异性并不显著，故而对土壤微节肢动物群落的影响较小。与李伟等^[38]研究的太湖岸带湿地、许还等^[39]研究的长白山地典型农田生态系统等其他地方的土壤相比，茂兰自然保护区内SOC和WC比较高，所以尽管不同演替阶段SOC和WC的差异显著，但是其对土壤微节肢动物的丰富性和多样性没有特别显著的影响，这与杨大星等^[40]研究pH值和SOC等对黔南喀斯特土壤螨类影响的结果一致。在土壤性状的相关性分析中显示，SOC和WC含水量与NH₄⁺-N和ROC存在显著正相关关系，表明SOC和WC会影响NH₄⁺-N和ROC的含量。这可能是因为SOC和WC较高，促进了土壤的矿化和硝化^[41]，但是土壤反硝化和磷酸盐淋溶增加，导致NH₄⁺-N成为湿润生境的主要无机氮形态^[41]。

在退化喀斯特森林生态恢复过程中，土壤环境的变化对土壤微节肢动物群落特征产生了较为明显的影响，可能是因为三个方面：一是在不同的恢复阶段下，土壤的地表植被种类、覆盖度以及地表覆盖的凋落物均会有一定的差异，地表植被覆盖密集、隐蔽度大的区域土壤能够为土壤微节肢动物提供更加多样化的生存环境和更丰富的食物类型，从而有利于土壤微节肢动物丰富性和多样性的增加^[42]。二是土壤微节肢动物本身对环境的适应力，当土壤生态环境发生退化，大多数土壤微节肢动物被环境淘汰，耐力强、适应能力强的类群才得以续存^[40]，如隐气门亚目螨、捕食性螨。三是土壤环境因子的变化对土壤微节肢动物的影响，尤其是土壤内的NH₄⁺-N和ROC，其他土壤因子也会产生一定的影响但是并不显著^[5]。

4 结论

（1）退化喀斯特生态恢复过程中，土壤动物各群落间形成一个较为稳定的状态，表现为丰富度指数增加，群落多样化、均匀化增加，优势度减小。

（2）隐气门亚目螨和捕食性螨在不同演替阶段均为优势种群，该特征可用来表征退化喀斯特生态恢复的阶段过程。

（3）地表覆盖的凋落物和覆被植物的盖度对土壤微节肢动物的生存产生直接或间接影响；在SOC含量较高、水分充足的土壤中，土壤NH₄⁺-N和ROC直接影响土壤微节肢动物的生存，成为限制土壤微节肢动物结构和多样性的主要因子之一。