2021, Vol. 40
2. 沈阳环境科学研究院, 沈阳 110167
2. Shenyang Academy of Environmental Sciences, Shenyang 110167, China
由于工业活动的快速发展、过量施肥和污水灌溉，土壤重金属污染已成为农业环境中最亟需解决的问题之一[1]。与其他有毒重金属相比，Cd具有很高的迁移性，在同等污染程度下，Cd的生物有效性要比Pb、As和Hg等其他重金属高得多[2]；Cd很容易被植物吸收、运输并在食物链中积累，即使在较低浓度下也会危害人类健康[3]。据估计，全世界每年约有1.0×106 t的Cd被释放到环境中；在我国，受Cd污染的农田近1.0×107 hm2，被Cd污染的农产品（食品中Cd含量超标）达1.5×106 t[4]。Cd在植物中的过度积累会降低植物对营养元素的吸收，最终损害植株的正常生长降低粮食产量[5]。我国土地资源高度紧张，人均耕地面积不到世界平均水平的一半[4]，为了缓解耕地资源短缺和农产品质量下降等问题，通过农艺调控措施对Cd污染农田进行修复和再利用，对于确保我国粮食安全和农业可持续发展具有重要意义。
Mn是植物生长所必需的微量元素之一，由于其具有肥料的属性，在治理土壤Cd污染的同时还能够提高粮食籽粒中的Mn含量，因此，施加Mn作为经济有效的重金属农艺调控方法也越来越受到人们的关注[6-7]。有研究表明，Mn、Zn等元素与Cd具有相同的粒子结构和相似的化学行为，因此会产生拮抗作用，从而显著降低作物对Cd的吸收[8]。向Cd污染土壤中施加MnO2、Fe2O3可以显著降低土壤中有效态Cd含量，这是由于铁锰氧化矿物对土壤中的Cd有较强的吸附性，且在相同施用量下，MnO2的改良效果优于Fe2O3[9]。施用MnSO4和水溶性锰均能抑制Cd对水稻的毒害作用[10]，少量的MnSO4就能有效降低小麦籽粒对Cd的吸收积累[11]，说明施加Mn对缓解植物Cd毒害有一定的作用。有研究发现，外源施加Mn可以促进植株生长，并通过“稀释”作用降低植株体内的Cd含量[12]。通过Mn-Cd之间的拮抗作用和改良营养状况可以减轻Cd对白羽扇豆的毒害作用，但是高量Mn处理会使Cd的毒害作用增强，因为Mn作为一种重金属元素，过量的积累会导致Mn中毒，从而抑制植物生长[13]。
探究Mn对Cd有效性的影响对防治棕壤Cd污染和农业的可持续发展非常重要。东北地区既是我国的老工业基地，也是重要的玉米生产基地，Cd污染土壤的修复和再利用有助于保障粮食安全。目前的研究多数集中在Mn对水稻和蔬菜的Cd改良方面，并且缺乏Cd胁迫下Mn对玉米不同部位Cd含量的影响的研究。因此，本文通过盆栽试验，以玉米为研究对象，探究外源Mn添加对土壤中Cd的有效性、玉米生长及不同部位Cd含量的影响，并通过分析Cd在玉米不同部位亚细胞的分布进一步研究Mn对Cd的固定机制，为探明Mn、Cd的相互作用以及Cd污染土壤修复和玉米的安全生产提供一定的理论依据。
1 材料与方法 1.1 供试材料供试土壤采自辽宁省沈阳市沈阳农业大学科研基地旱地0~20 cm表层棕壤，其pH为6.80，有机质含量为10.45 g·kg-1，碱解氮、速效钾、速效磷的含量分别为13.21、53.25、32.15 mg·kg-1，未检测出Cd，Mn全量为195.30 mg·kg-1。供试作物为玉米（Zea mays），品种为沈峰56。
1.2 试验设计采用盆栽试验，将土壤风干后过2 mm筛，装入陶瓷盆中，每盆15 kg（按照土壤容重1.3 g·cm-3计）。向盆内土壤中加入常规用量的尿素、磷肥和钾肥，其中氮用量为0.1 g·kg-1，磷（P2O5）用量为0.3 g·kg-1，钾（K2O）用量为0.2 g·kg-1。调节土壤含水量为田间持水量的60%。静置3 d后，以Cd（NO3）2·4H2O（分析纯）溶液的形式将Cd加入土壤中，使Cd浓度分别达到5 mg·kg-1和10 mg·kg-1，分别用Cd1和Cd2表示，室温下陈化2周后备用。Mn以MnSO4·3H2O溶液加入至土壤中，使加入的Mn与土壤充分混匀。设置Mn浓度分别为0、20、200、2 000 mg·kg-1，分别记作Mn0、Mn1、Mn2、Mn3，两种土壤均以未施加Mn（Mn0）为对照。共设8个处理（表 1），每个处理重复3次。将上述土壤陈化2周后播种，每盆播种3颗玉米种子，间苗后使每盆留一株长势相似的幼苗。种植、管理方式与当地普通大田一致。玉米成熟后采集土壤及植株样品进行测定。
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表 1 不同处理Cd和MnSO4的浓度（mg·kg-1） Table 1 Concentrations of Cd and MnSO4 in different treatments (mg·kg-1) |
将玉米收获之后的土样自然风干，研磨过筛后保存备用。在土样中加入硝酸: 盐酸: 高氯酸混合液（V: V: V=3:1:1）[14]于微波消解仪（MARS 6，CLASSIC）中消解，再利用电感耦合等离子体发射光谱仪（ICPMPX，Vista-MPX，Agilent Technologies）测定土壤Cd全量。土壤中的Cd形态采用Tessier连续提取法测定[15]，其相应的形态为可交换态、碳酸盐结合态、铁锰氧化物结合态、有机结合态和残渣态。利用电感耦合等离子体发射光谱仪测定各形态Cd含量，其中残渣态含量通过总量减去其他各形态含量求得。
1.3.2 玉米根系形态的测定玉米成熟后还为新鲜状态时将其收获，将玉米分为根、茎、叶和籽粒，然后用去离子水彻底冲洗。用剪刀将根沿茎基部一条条剪下，尽可能收集土壤中的根和从主根上掉落的侧根，将所有根浸泡在装有去离子水的塑料盆中，防止根系打结。将根分开放入托盘中，喷洒适量蒸馏水使根系充分伸展，避免侧根重叠和交叉，然后用根系扫描仪（EXPRESSION 10000XL，EPSON）进行分析。记录总根长、总根表面积、总根体积和平均根直径。
1.3.3 玉米产量、生物量及各部位Cd、Mn含量的测定玉米收获后，将其分为籽粒、叶、茎和根，将样品放在105 ℃烘箱中杀青30 min，再于70 ℃下烘干至恒质量，此为玉米各部位生物量；将籽粒生物量作为玉米产量。烘干后的根、茎、叶和籽粒分别置于植物粉碎机中粉碎，过筛保存，将样品于微波消解仪中进行消解，再利用ICP-MPX测定玉米各部位Cd、Mn含量。
1.3.4 玉米各部位亚细胞Cd含量的测定采用差速离心法分离不同的细胞组分。分别称取1.00 g新鲜玉米根、茎、叶、籽粒于石英研钵内，加入20 mL预冷的提取液（0.154 g·L-1二硫苏糖醇、0.25 mol·L-1蔗糖溶液、pH 7.5 50 mmol·L-1 Tris-HCl缓冲液）充分研磨后转移至离心管，在4 000 r·min-1、4 ℃下离心15 min，沉淀为细胞壁部分。将上清液继续于16 000 r·min-1、4 ℃下离心45 min，沉淀为细胞器部分，上清液即为细胞可溶性部分[16]。将细胞壁和细胞器部分完全转移到消解管中，置于微波消解仪中进行消解，采用火焰原子吸收分光光度计法进行3个组分中亚细胞Cd含量的测定。
1.4 数据处理所有数据均以平均值±标准差表示。采用Excel 2010和SPSS 23.0进行相关数据的计算、统计与处理，通过Duncan多重比较法进行单因素方差分析，利用Origin 2019软件作图。
各部位亚细胞Cd所占比例=各部位亚细胞Cd含量/各部位亚细胞Cd含量总和×100%
2 结果与讨论 2.1 Cd胁迫下不同浓度Mn处理对土壤Cd赋存形态的影响土壤中重金属的赋存形态直接影响其毒性和环境行为[17]。图 1为不同Mn处理对土壤Cd赋存形态的影响。由图 1可知，在Cd1土壤中，Mn0土壤中的Cd主要以可交换态存在，其次是残渣态和铁锰氧化物结合态，有机结合态最少；与Mn0相比，Mn1、Mn2、Mn3处理使可交换态Cd分别显著降低了9.4%、6.29% 和4.75%；铁锰氧化物结合态以及残渣态Cd均有不同程度的增加。在Cd2土壤中，Mn1、Mn2和Mn3处理下可交换态Cd分别比Mn0显著降低了30.81%、28.78% 和13.78%，碳酸盐结合态Cd分别显著降低了2.79%、1.61% 和2.88%，有机结合态Cd含量均无显著变化，铁锰氧化物结合态和残渣态Cd均显著增加。向土壤中施加Mn促进了可交换态Cd向其他形态转化，其中铁锰氧化物结合态Cd增幅最大。在两种Cd污染土壤中，Mn1处理下可交换态Cd含量降幅最大；而相同Mn施用量下，土壤中Cd浓度越高，可交换态Cd含量降幅越大。
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图 1 Mn处理对土壤Cd赋存形态的影响 Figure 1 Effects of Mn treatments on Cd fractions in soil |
重金属可交换态的活性最强，具有较高的移动性和毒性，能被植物直接吸收；残渣态最稳定，不能被植物吸收利用；其他形态的活性较低，但在某些特定条件下会发生转化[18]。锰氧化物是细小颗粒形状的晶体，其内部为层状结构或大的隧道结构，具有较大的内表面积和比表面积，同时电荷零点也较低，因此其对重金属有很强的吸附能力，可以通过吸附/共沉淀和氧化还原过程来影响土壤中重金属的形态和浓度[19]。由图 1可以看出，Mn的施加改变了土壤中Cd的赋存形态，可以提高铁锰氧化物结合态和残渣态Cd的含量，降低Cd的有效性。还有研究证明，锰氧化物在氧化还原过程中会对Cd产生吸附固定作用，从而降低土壤中Cd的有效性[20]。施Mn还可以提高土壤胶体中锰氧化物的含量，从而增加土壤胶体表面的负电荷，增强Cd在铁锰氧化物中的吸附，降低Cd的活性[21]。
2.2 Cd胁迫下不同浓度Mn处理对玉米根系形态的影响表 2为土壤Cd胁迫下施Mn对玉米根系形态的影响。由表 2可知，在两种Cd污染土壤中，相比Mn0处理，Mn1处理的根长、根表面积、根体积以及根平均直径均显著增加，增幅为4.57%~30.69%；Mn3处理的根长、根表面积、根体积和根平均直径均低于对照，降幅为5.35%~19.90%。Cd1污染土壤中，与Mn0处理相比，Mn2处理根长显著增加，根表面积显著降低，但在Cd2污染土壤中根长和根表面积均没有显著变化。
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表 2 玉米根系形态参数 Table 2 Morphological parameters of maize root |
本研究结果表明，适量的Mn可以为玉米生长提供一定的Mn营养，促进玉米根系的生长，同时根系在吸收Cd和Mn上存在拮抗作用，Mn的施加可以缓解Cd对玉米根系的毒害；而过量的Mn对根系各形态参数产生了负面影响，可能是由于其破坏了玉米根系的完整性和质膜通透性[22]，从而产生毒害作用，这也可能在一定程度上促进玉米被动吸收Cd。在不同Cd污染土壤中施加等量的Mn，土壤的Cd污染程度越重，根系形态的各指标数值越低，说明Mn在低Cd污染土壤中更能显著减缓根部Cd的毒害作用。有研究表明，适量的Mn会对美洲商陆的根长和根体积有一定的促进作用[23]。还有研究指出适量的MnSO4促进了马铃薯根系的生长发育，但过量则会产生抑制效果[24]。
2.3 Cd胁迫下不同浓度Mn处理对玉米产量和生物量的影响玉米产量和不同部位的生物量可以直观地体现出玉米生长发育的状况。图 2为Cd胁迫下不同浓度的Mn处理对玉米产量以及各部位生物量的影响。由图 2A可知，Cd1土壤中，Mn1和Mn2处理的玉米产量均显著高于Mn0，Cd2土壤中，Mn1处理的玉米产量显著高于Mn0，而Mn3处理的玉米产量显著低于MnO。由图 2B可知，与MnO相比，在两种Cd污染土壤中，Mn1处理下玉米根、茎和叶的生物量均显著增加；Mn2和Mn3处理下玉米根生物量显著增加，但叶的生物量却在Cd1土壤中显著降低。
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不同小写字母表示不同Mn处理间差异显著（P < 0.05）。下同 Different lowercase letters indicate significant differences among different Mn treatments(P < 0.05). The same below 图 2 Mn处理对玉米产量和各部位（根、茎、叶）生物量的影响 Figure 2 Effects of Mn treatments on maize yield and biomass of different parts(root, stem and leaf) |
Mn不但是植物生长所需的营养元素，同时也是一种重金属元素，因此其会在植物体内产生两面性。本试验表明，低量Mn处理在不同Cd污染土壤中均能增加玉米产量和各部位生物量，但是高量Mn处理则出现了减产的现象，这很可能是因为植物遭受了过量的Cd、Mn双重胁迫，同时高量Mn处理抑制了根系生长。玉米对低量Mn和高量Mn的耐受力不同，当植物积累的Mn含量超过了自身的防御能力，Mn就会对植物细胞造成伤害，破坏正常的生理代谢功能。低量Mn会减轻Cd对玉米的毒害作用，但超过一定浓度后玉米对Mn的耐受性就会降低，反而会对作物造成一定程度的毒害作用。有研究指出，逆境下重金属的胁迫会激活植物的代谢系统，增加植物本身对重金属的吸收，从而抑制了植物的代谢活动，导致毒害作用的产生[25]。还有研究表明，过量施加Mn会抑制植物对Fe、Zn的积累，而Fe、Zn也是植物生长过程中的必要元素，从而影响植株的正常生长发育[26]。此外，Mn在植物光合作用、抗氧化体系及氮代谢过程中也有重要的作用，其还可以通过改善植物的各项生理功能来缓解植物Cd毒害，促进植株生长发育。
2.4 Cd胁迫下不同浓度Mn处理对玉米Cd、Mn吸收的影响图 3为Mn处理对玉米各部位Cd吸收的影响，图 4为Mn处理下玉米各部位对Mn的吸收。由图 3可知，玉米各部位的Cd含量依次为籽粒 < 茎 < 叶 < 根，说明施Mn可以降低Cd在玉米体内的转运。Mn1、Mn2和Mn3处理在Cd1土壤中使籽粒Cd含量分别比Mn0降低了35.90%、53.85%和48.72%，在Cd2土壤中分别比Mn0降低了50.00%、52.33% 和38.37%。Cd1土壤中Mn1和Mn2处理下叶、茎和根中Cd含量均比Mn0有不同程度的降低，但在Cd2土壤中Mn1和Mn2处理下根中Cd含量却显著高于Mn0。与Mn0相比，在两种Cd污染土壤中Mn3处理使根和茎中的Cd含量均显著升高。由图 4可知，Mn的施加可以显著提高玉米各部位中的Mn含量。
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图 3 Mn处理对玉米籽粒、叶、茎以及根吸收Cd的影响 Figure 3 Effects of Mn treatments on Cd uptake by grains, leaves, stems and roots of maize |
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图 4 Mn处理下玉米籽粒、叶、茎以及根对Mn的吸收 Figure 4 Mn uptake by maize grains, leaves, stems and roots under Mn treatments |
本研究结果表明，施Mn不但可以有效降低玉米体内的Cd含量，还可以提高玉米体内Mn的含量。玉米体内Cd含量的降低与施Mn能有效降低土壤中可交换态Cd含量有关（图 1）。锰氧化物是土壤黏粒氧化物中最活跃的部分之一，也是土壤无机胶体的主要成分之一，土壤胶体的吸附作用也会影响重金属的迁移[21]，Mn的施加可提高土壤Eh，有利于促进土壤中锰氧化物形成，从而使土壤胶体表面的负电荷增加[19]，改变土壤中Cd的赋存形态，加强其对Cd的吸附固定，降低Cd的生物有效性。同时，Cd2+和Mn2+在植物中会使用相同的载体蛋白，因此根附近的Cd与Mn存在拮抗作用，当Cd、Mn共存时，Mn2+会优先和细胞膜上的载体蛋白相结合，从而抑制Cd2+在膜上的运输，减少Cd向植物地上部分的转运，缓解Cd对玉米的毒害[26]。还有研究证明，施Mn有利于根表铁锰膜的形成，从而提高对Cd的富集和固定，阻碍其向根系的迁移[19]。
2.5 Cd胁迫下不同浓度Mn处理对玉米不同部位亚细胞Cd分布的影响Cd在亚细胞中的分布会密切影响其对植物的危害程度。当植株受到重金属的胁迫时，细胞壁会与重金属离子结合或形成液泡区隔化，使重金属成为较低活性的解毒形态[27]。由图 5可知，总体看，在玉米籽粒、叶、茎和根中，其亚细胞各组分的Cd所占比例均表现为细胞壁>细胞器>可溶部分；Mn1和Mn2处理下，细胞壁中Cd的比例与Mn0相比分别增加了3.19%~15.96%，在细胞器中的比例与Mn0相比分别降低了2.12%~10.73%。由图 6可知，在玉米籽粒和根中，大部分Cd存在于细胞壁，可溶部分的Cd含量最低；而在叶和茎中，Cd在细胞器中的含量最低。
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图 5 5 mg·kg-1 Cd污染土壤中玉米不同部位亚细胞Cd分布 Figure 5 The distribution of subcellular Cd in different parts of maize in 5 mg·kg-1 Cd contaminated soil |
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图 6 10 mg·kg-1 Cd污染土壤中玉米不同部位亚细胞Cd分布 Figure 6 The distribution of subcellular Cd in different parts of maize in 10 mg·kg-1 Cd contaminated soils |
从本研究结果可知，细胞的区隔化分布在降低植物Cd毒害中发挥着重要作用。玉米不同部位中，亚细胞Cd分布存在明显的差异，其主要分布在细胞壁，其次为细胞器和可溶部分。在亚细胞水平上，液泡区隔化和细胞壁沉积被认为是两种最重要的重金属解毒机制[27]。有研究表明，水稻不同部位的Cd主要分布在细胞壁中，而细胞器中则相对较少[28]，这和本试验研究结果相似。徐莜等[29]的研究也发现，施加Mn能显著提高水稻地上部分Cd在细胞壁中所占的比例，降低其在可溶部分中的比例，从而降低植物的Cd毒害。Mn的施加改变了各组分中Cd的分配比例，有效提高了细胞壁中亚细胞Cd的比率，而细胞壁作为重金属离子进入植株的第一道屏障，其上的分子如多糖、蛋白质分子，拥有大量亲金属离子的配位基团（如醛基、氨基、羟基、羧基等），这些金属配位基团可以与细胞内的重金属离子相结合，使重金属离子的跨膜转运减少[30]，从而降低细胞内重金属的浓度，减少重金属毒性。同时Mn进入植物体内后会形成高价态的锰氧化物附着在细胞壁上，从而有效增强细胞壁对Cd的固持[31]。Cd在细胞器中比例的降低可能是由于进入到植物体内的大部分Cd被细胞壁所固持或者积聚在空液泡中，增强了细胞质的区隔化作用，从而可以有效抵御高浓度的Cd进入细胞器组分，抵抗Cd的迁移和转运，减轻Cd对细胞的伤害，维持植物的正常生理代谢功能[32]。Mn2+和Cd2+具有相似的理化性质，使得它们可能具有相同的运输蛋白，在载体蛋白结合或者共用相关离子通道方面会存在一定的竞争关系[32]。本研究表明可溶部分的Cd所占比例最低，说明细胞中的Mn2+和Cd2+在转运蛋白的结合上有明显的拮抗作用，Cd在细胞可溶组分中比例的降低可以有效减轻细胞的Cd毒害。
3 结论（1）施Mn可以促进铁锰氧化物结合态Cd的形成，从而降低可交换态Cd含量。在5 mg·kg-1和10 mg·kg-1两种Cd污染土壤中，20 mg·kg-1的Mn处理下可交换态Cd含量降幅最大，分别为9.4% 和30.81%；相同Mn施用量下，随土壤Cd浓度的增加，可交换态Cd含量降幅增大。
（2）适量的Mn促进了玉米根系的生长，增加了玉米各部位生物量和产量，但高量的Mn会抑制根系的生长，对植株产生一定的毒害，导致玉米减产。
（3）施Mn可以阻碍Cd向根系迁移，从而降低玉米各部位对Cd的吸收和转运；同时Mn还提高了根部细胞壁对Cd的固持，降低了细胞器中Cd的所占比例，有效抑制玉米体内的Cd活性。随着Cd浓度的增加，Mn对玉米地上部Cd吸收的抑制作用也增强。
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